El Museo de Compostela se debe a la iniciativa del historiador local Salvador Gutiérrez Contreras (1918-2009), quien fuera representante del Instituto Nacional de Antropología e Historia en la ciudad y encargado de zonas arqueológicas del municipio, y quien desde 1970 solicitó a las autoridades municipales un espacio en el edificio de la Presidencia Municipal para instalar un museo. Se inauguró en 1977 el ala norte del Palacio de Gobierno Municipal.

El tema de este museo ha sido la arqueología nayarita y la historia local, desde el contacto y conquista española hasta nuestros días. En la importancia de este museo influye que Compostela fuera la capital del reino de la Nueva Galicia entre 1540 y 1560, cuando la sede se trasladó a Guadalajara, y también que la costa sur del estado haya desarrollado en los últimos decenios un considerable turismo que suele culminar en la ciudad.

Posteriormente, en 1998, el Museo de Compostela abrió sus puertas en el inmueble que lo alberga hasta la fecha, en el Centro Histórico, en un edificio dieciochesco que había funcionado como cárcel municipal, cuartel militar del 6° Batallón, Biblioteca Pública “Franklin D. Rosevelt” en 1947 y en 1958 Biblioteca Pública “Rosa Navarro”.

La principal riqueza del Museo radica en su colección arqueológica, integrada en gran parte por el maestro Gutiérrez Contreras y constituida por alrededor de 685 piezas de las que 186 se encuentran en exhibición, pertenecientes a las importantes tradiciones de Tumbas de Tiro del periodo Clásico, a la tradición Aztatlán del periodo Posclásico, y a la denominada de Urnas Mololoa, específicamente en la forma de escultura en barro antropomorfa y zoomorfa de las tradiciones arriba mencionadas, expresiones líticas, una rica variedad de objetos en concha —cuentas para collares, brazaletes, pulseras, pendientes—, objetos de obsidiana —núcleos, navajillas prismáticas, cuchillos, puntas de proyectil—, así como piezas de metalurgia —cascabeles, anzuelos, agujas (y, de época muy posterior, bellos e importantes ejemplos de cerámica chinesca). Es tan rico el acervo arqueológico de esta región sur del estado que, en no corta medida, ha enriquecido el Museo Regional de Nayarit.

Conforman el acervo histórico 116 piezas, de las que 83 se exhiben en sala: monedas y billetes del periodo de la Revolución, y armas (revólveres, rifles, bayonetas y espadas de los siglos XIX y XX), así como un cañón procedente del puerto de San Blas, cuya fundición original data del siglo XVIII, todo ello complementado con documentos y gráficos (reproducciones, fotografías, dibujos, mapas) y una galería fotográfica de presidentes municipales.